Des plantes et des angles

Présentation de mon sujet de thèse au Labo Junior « Enquête sur l’Homme Vivant »

Je fais un thèse en biologie du développement et mon sujet de thèse est le suivant : « l’étude des régulateurs génétiques et hormonaux de l’organogénèse et de la phyllotaxie chez Arabidopsis thaliana ».
Derrière ces termes un peu barbares que je vais m’empresser d’expliquer, mon sujet de thèse est en réalité très simple.

J’essaie de comprendre comment les plantes produisent en permanence des feuilles et des fleurs à partir d’un petit groupe de cellules souches qui se situent au bout de leurs tiges. Et en particulier, je m’intéresse à un phénomène particulier: les feuilles et les fleurs de toutes les plantes ne sont pas produites au hasard, mais dans un ordre et une position précise. Tout le monde a en tête les spirales régulières qu’on observe au cœur d’une fleur de tournesol ou sur une pomme de pin. La plante que j’étudie, Arabidopsis thaliana,(ou Arabette des Dames, une petite plante qui ressemble au colza) fait aussi des spirales, un peu plus simples, mais elles ont un point commun avec celles du tournesol ou de la pomme de pin : l’angle qui sépare 2 fleurs ou feuilles qui apparaissent successivement est proche de 137°5, l’angle qui correspond au nombre d’or… (voir la figure 1) De quoi intriguer des générations de biologistes, mais aussi aussi de mathématiciens et de physiciens !

Procédons donc maintenant à une petite explication de texte pour décrire les questions et les enjeux de mon domaine d’étude et de mon sujet en particulier.

La Biologie du Développement

La biologie du Développement a pour but de comprendre les mécanismes qui permettent aux organismes vivant de se développer au cours de leur vie, c’est à dire de se transformer d’une forme en une autre. En particulier, elle étudie la façon dont les organismes se construisent et génèrent des structures des formes particulières.

Prenez un organisme humain: des 2 cellules sexuelles qui se réunissent pour former la cellule œuf jusqu’à l’organisme adulte et les milliards de cellules qui le composent, on observe une série de transformations permanentes, qui conduisent à l’apparition d’un corps structuré, organisé, constitué de nombreuses formes caractéristiques (une main plate à 5 doigts individués, une tête ronde, un cœur à 4 cavités, etc…).

Parmi les grandes questions qui traversent la biologie du développement, je travaille plutôt sur les suivantes :

• Comment un groupe de cellules s’auto-organise-t-il pour générer des identités différentes à partir de cellules semblables ?

• Comment ces cellules coordonnent leur croissance et leur division pour générer des formes précises ?

• Comment les cellules communiquent entre elles ?

• Quelles sont les sources d’informations disponibles et leur nature dans un organisme en développement ?

Le méristème des plantes : le développement comme art de vivre

Les plantes constituent des organismes incroyables pour un biologiste du développement car elles se développent en permanence. Nous, humains, comme beaucoup d’animaux, avons une phase de développement principalement lors de notre vie embryonnaire et fœtale. Une fois nés, nous grandissons par croissance, mais nous ne produisons pas de nouveaux organes ou de nouvelles structures. Les plantes, au contraire, colonisent leur espace en développant tout au long de leur vie des nouvelles racines, des nouvelles branches, des nouvelles feuilles, etc. Leur développement est d’ailleurs très plastique: elles sont capables de s’adapter aux conditions environnementales, ce qui permet à des même plantes d’adopter des formes et des statures très différentes suivant leur milieux de vie.
Pour produire de nouvelles structures, les plantes possèdent un tissu particulier, les méristèmes (fig 1 C). Ces tissus sont situés au bout des tiges et des racines et contiennent des cellules souches. Ces cellules souches ont en quelque sorte un caractère embryonnaire: elle ne sont pas différenciées en un type cellulaire précis et elles peuvent se diviser et fournir ainsi des nouvelles cellules pour le développement de la plante.
Toutes les plantes terrestres actuelles (les embryophytes, incluant les plantes à fleurs, les pins, les fougères, les mousses, etc…) se développent par des méristèmes. J’étudie en particulier la plante Arabidopsis thaliana (Arabette des Dames), une petite plante de la famille des choux (brassicacées), et assez semblable au colza ou à la moutarde. En effet, Arabidopsis est une plante dite modèle: elle possède de nombreux avantages pratiques et expérimentaux qui ont peu à peu imposé son utilisation au sein de la communauté des chercheurs.

La phyllotaxie ou la géométrie faite par les plantes

Phyllotaxie signifie étymologiquement : arrangement des feuilles. Ce terme désigne donc l’agencement des feuilles autour des tiges, mais s’emploie aussi par extension pour tout organe (fleurs, branches, pétales, etc.) autour de l’axe qui le porte.
De la même manière que nos bras ou la trompe d’un éléphant ne surgissent pas au hasard dans l’organisme, la disposition des organes des plantes est toujours très ordonnée. Comme mentionné avec l’exemple du tournesol ou de la pomme de pin, les formes produites peuvent être assez complexes et et possède une certaine régularité géométrique (fig 2 A). Plusieurs types de phyllotaxies existent et elles sont justement classées selon des critères géométriques : le nombre de spirales qu’ont peut dessiner dans un sens ou l’autre et le nombre d’organes insérés au même endroit.

De manière assez surprenante, le nombre de spirales dessinées par la phyllotaxie n’est pas aléatoire. Dans la majorité des cas, le nombre de spirales dans un sens et le nombre de spirales dans l’autre sont 2 nombres consécutifs d’une suite mathématique: la suite de Fibonacci. Dans cette suite, chaque terme est la somme des 2 précédents, les premiers termes étant 0 et 1. Les termes de cette suite sont donc 0, 1, 1, 2, 3, 5, 8, 13, 21, etc.
Ainsi, une phyllotaxie de type Fibonacci pourra dessiner 3 spirales vers la droite et 5 vers la gauche. Ou encore 34 dans un sens et 55 dans l’autre (fig 2 A et C) ! Les phyllotaxies de type spiralées sont les plus répandues dans la nature, et la phyllotaxie de type Fibonacci est la plus courante. Ces propriétés géométriques chez les plantes ont fasciné des générations de mathématiciens et de physiciens qui, avec les botanistes, ont essayé de les décrire et de les expliquer.

Pour comprendre comment la plante construit ces formes, les biologistes du développement étudient le tissu où les plantes produisent les organes : le méristème aérien des tiges (encore appelé Méristème Apical Caulinaire). Si on observe la formation successive des feuilles ou des fleurs dans un méristème, on observe que celles-ci se forment à la périphérie du méristème et que l’angle qui sépare 2 organes initiés successivement est constant. Dans le cas d’une phyllotaxie de type Fibonacci, l’angle théorique est de 137°5, l’angle défini par le nombre d’or. Or, on observe que dans les méristèmes, les organes se forment directement à un angle qui tend en moyenne vers l’angle d’or théorique (fig 2 B et D).

Comment les cellules d’un méristème de plantes parviennent-elles à se coordonner pour qu’à chaque fois qu’un nouvel organe s’initie, seul le groupe de cellules placées à 137°5 du précédent organe se développe, tandis que les autres restent indifférenciées ?

Se positionner pour une cellule végétale : une histoire de Shadocks

Des études déjà anciennes ont montré que la position d’un nouvel organe n’est pas pré-établie dans un méristème : à chaque nouvelle initiation, elle dépend de la position des anciens organes. Ceci suggère que les cellules du méristème échangent des informations de position entre elles, notamment les cellules des différents organes.
Quelle est la nature moléculaire de ce(s) signal(ux) ?
Les recherches des 20 dernières années ont permis d’identifier un acteur fondamental de ce processus : l’auxine, une hormone végétale très importante pour la vie de la plante. Comment l’auxine donne-telle un information de position aux cellules du méristème ?
L’auxine est capable de rentrer dans les cellules, qui peuvent ensuite l’expulser grâce à des pompes moléculaires, insérées dans leur membrane plasmique. De plus, ces pompes n’étant positionnées que sur certaines face des cellules, l’auxine ne sort préférentiellement qu’à certains endroits, ce qui peut générer des flux d’hormones à travers le tissu. On pense que les cellules sont capables de percevoir la concentration d’hormone qui les entoure dans leur environnement proche. En fonction de cette information très locale, le flux d’auxine sort dans une direction donnée. Des travaux de modélisation ont montré qu’en sommant ce comportement très simple de chaque cellule dans le méristème, des zones d’accumulation d’auxine (et inversement des zones de faible concentration) pouvaient se créer dans le tissu : une carte de concentration de l’auxine à l’échelle d’un tissu entier émerge donc spontanément du fonctionnement de ce réseau de cellules, dont le comportement individuel dépend pourtant de déterminants très locaux (fig 3 A).

Ensuite, une accumulation d’auxine induit un changement de comportement des cellules dans cette zone : celles-ci se différencient et forment un organe. Puis, l’organe en formation se transforme soudainement en « puis » d’auxine, car ses cellules pompent l’hormone vers l’intérieur de la plante à travers les vaisseaux de son système vasculaire naissant. L’organe naissant affecte donc en retour la « carte » de répartition d’auxine dans le méristème : de zone d’accumulation il devient une zone de dépletion de l’hormone. Autour de chaque organe, se crée ainsi une zone de faible concentration en auxine, où aucun nouvel organe ne peut se créer. On dit que chaque organe crée un « champ inhibiteur » à sa périphérie (fig 3 B). Dans le modèle actuel, on pense que ces changements de concentration locales modifient le comportement des cellules qui pompent dans de nouvelles direction. Les concentrations se modifient de proche en proche et le comportement des cellules avec, ce qui dessine une nouvelle carte de répartition de l’auxine, avec des nouvelles accumulations qui peuvent déclencher la formation d’un organe. À nouveau, des travaux de modélisation ont montré que ce système très dynamique, basé sur un comportement simple de chaque cellule pouvait déterminer la formation des organes à des angles précis les uns des autres. Ainsi, ce mécanisme moléculaire peut en principe reproduire tous les types de phyllotaxie observées dans la nature, notamment celle de Fibonacci.

Les questions de ma thèse

S’il semble que l’hormone auxine soit un élément fondamental du mécanisme qui permette de former un organe et de le positionner correctement, plusieurs questions restent en suspens.
En particulier, la phyllotaxie semble très robuste (les formes géométriques des phyllotaxies observées dans la nature ont peu de défaut : elles sont proches des formes théoriques idéales). Or les modèles actuels impliquant l’auxine ne sont souvent pas aussi robustes, ce qui suggère que d’autre éléments seraient impliqués. De plus, l’auxine est connue pour interagir avec beaucoup d’autres hormones végétales dans de nombreuses situations. Au cours de ma thèse, j’ai donc cherché s’il existait d’autres régulateurs de la formation des organes et de la phyllotaxie.

Les réponses de ma thèse ?

Comme toujours, une thèse soulève souvent plus de questions que ce qu’elle a apporté de réponses !
Toutefois, avec mon équipe au laboratoire, nous avons montré qu’une autre hormone végétale, les cytokinines, était également impliquée dans la formation des organes. De manière surprenante, cette hormone semble plus permettre une coordination temporelle des cellules qu’une coordination spatiale:  elle assure que les organes se forment bien successivement, dans le bon ordre. Le mécanisme d’action repose vraisemblablement sur des champs inhibiteurs, ce qui est un mécanisme maintes fois prédit par des modélisateurs pour expliquer la phyllotaxie. En revanche, la communication via les cytokinines n’a que peut d’impact sur la position des organes. L’existence d’un mécanisme de contrôle de la rythmicité de l’organogénèse était jusqu’ici insoupçonnée, et elle invite à revisiter les modèles de phyllotaxie existant. En particulier, cette découverte prouve que le réseau cellulaire des pompes d’auxine n’est pas capable de générer seul une période stable et robuste d’initiation des organes. Pourquoi ? Cette propriété peut elle nous fournir des indications pour mieux comprendre comment fonctionne ce réseau ?

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